聖彼得堡澤尼特足球俱樂部1925年5月由鋼鐵工人組建，1940年與列寧格勒電工隊合並為列寧格勒澤尼特隊，1991年更名為聖彼得堡澤尼特隊。
2007至2008年是聖彼得堡澤尼特足球俱樂部建隊以來最輝煌的時代，在荷蘭名帥艾德沃卡特的帶領下，澤尼特隊不僅獲得久違的俄羅斯聯賽冠軍，更是在歐洲賽場上叱咤風雲，歐洲聯盟杯賽上，先後淘汰了馬賽，比利亞雷亞爾足球俱樂部，勒沃庫森，拜仁慕尼黑等五大聯賽豪門，決賽中2：0力克格拉斯哥流浪者足球俱樂部，毫無爭議的奪得冠軍。其中半決賽總比分5：1淘汰德甲老大拜仁慕尼黑堪稱經典，主場4：0的大捷被拜仁視為歐戰恥辱。奪冠後全隊受到了俄羅斯總統梅德韋傑夫的接見，成為了國家英雄。在8月份的歐洲超級杯上，澤尼特壹鼓作氣，憑借帕維爾·博格列布尼亞克和丹尼的入球2：1戰勝了當時不可壹世的曼聯隊奪冠，壹舉稱霸歐洲，俄羅斯國家隊主教練許斯·希丁克和俄羅斯首富阿布拉莫維奇親自來到路易二世球場為澤尼特的偉大勝利喝彩，原本默默無聞的聖彼得堡澤尼特在壹夜之間成為了歐洲足壇新貴。澤尼特黃金壹代們不僅在俱樂部賽事中取得了巨大成就，也為俄羅斯國家隊輸送了大量球員，以阿爾沙文為代表的澤尼特球員是2008年俄羅斯國家男子足球隊打入歐洲杯四強的中堅力量。澤尼特的巨大成功也正是俄羅斯足球復興的壹個縮影。
然而在巨大的成功之後，隨著阿爾沙文，季莫什丘克，波格列布尼亞克等球隊核心紛紛登陸五大聯賽，澤尼特隊戰績也大不如前，2008賽季僅僅獲得了俄超第五名，歐冠小組第三出局後重回熟悉的歐洲聯盟杯賽場，但卻在第二輪不敵烏迪內斯（客場0比2，主場1比0，總比分1比2）慘遭淘汰。2009年8月10日，戰績不佳的澤尼特隊解雇執教3年的功勛教頭艾德沃卡特，隨著三大主將和艾德沃卡特的離去，澤尼特開始了艱辛的重建之路，但球迷們永遠不會忘記偉大的澤尼特在2007年的俄超冠軍和2008年的歐洲榮耀，輝煌過後，更多的或許是對往日的唏噓。
2010年夏天，澤尼特終於在前羅馬著名教練斯帕萊蒂的帶領下重新看到了殺回歐冠賽場的希望，資格賽第四輪，澤尼特迎戰同樣是很久沒有出現在歐冠賽場的歐塞爾隊，首回合澤尼特主場占盡優勢，但最終得勢不得分，只以1：0小勝對手；而隨後發生的事證明，這個比分給次回合主場作戰的歐塞爾留了活口。最終澤尼特客場0：2不敵歐塞爾，不僅成全了對手時隔8年後重新殺回歐冠聯賽，自己重新打進歐冠的夢想也徹底破碎。不過好在澤尼特並沒有沒有沈淪，他們在歐聯杯上的強勢表現多少也給了球迷壹些安慰，小組賽6戰全勝，而國內則獲得了聯賽和俄羅斯杯賽雙冠王。壹切跡象表明，澤尼特已經在斯帕萊蒂的帶領下重新成為了俄羅斯的頂級球隊。
不幸的是，當賽季的歐聯杯在1/8決賽中被荷蘭的特溫特足球俱樂部總比分2比3（客場0比3，主場2比0）淘汰。
2011-2012賽季，澤尼特再次回歸歐冠聯賽，與波爾圖足球俱樂部——葡超冠軍，頓涅茨克礦工足球俱樂部——烏超冠軍，希臘人競技足球俱樂部——塞浦路斯冠軍同分入G組。在經歷了小組賽6場比賽的考驗後，聖彼得堡澤尼特隊有驚無險的殺入了歐冠16強。球隊陣中的門將馬拉費耶夫被評為歐冠小組賽階段最佳門將。這是澤尼特歷史上首次打進歐冠淘汰賽階段，創造了球隊的歷史，也為球隊在歐洲賽場上更進壹步奠定了良好的基礎。
2012-2013賽季，澤尼特再次以俄超冠軍的身份殺入歐冠正賽。這次，澤尼特陣容齊整，除了原有的陣容班底，夏季5000萬歐元引進的巴西國腳綠巨人胡爾克和4000萬歐元引進的比利時天才中場維特塞爾使得澤尼特隊如虎添翼，殺入歐冠淘汰賽恐怕已經不是這支俄超豪門的目標。
綠巨人來了！我們在9月3日晚達成協議，巴西前鋒將在聖彼得堡繼續他的職業生涯，新合同為期5年，他將穿上29號球衣……綠巨人可以出任中鋒，同時也能夠在兩個邊路的攻擊中構成威脅。聖彼得堡澤尼特俱樂部歡迎他的加盟，希望綠巨人能夠為球隊帶來更多勝利！ 這是聖彼得堡澤尼特在簽到胡爾克後官方網站上的報道。
除了胡爾克之外，聖彼得堡澤尼特還在9月4日淩晨宣布了另外壹筆轉會的完成：從本菲卡簽下了比利時中場維特塞爾，身價大約為4000萬歐元。此前壹度對他很感興趣的AC米蘭和皇馬等球隊未能競爭過澤尼特。如此壹來，澤尼特壹夜之間近億的投入讓人瞠目結舌。
在2012年9月初，澤尼特由於背靠俄羅斯天然氣公司而花費了將近1億歐元簽下了胡爾克和維特塞爾，但由於不滿球隊的待遇和政策問題，澤尼特隊俄羅斯國腳德尼索夫和科爾紮科夫被俱樂部下放二隊隨隊訓練。
對此，德尼索夫在媒體上炮轟表示說：“是的，我們買了壹些可以很顯然幫助球隊的優秀球隊，但他們真的足夠優秀到可以比目前球隊的核心高三倍工資的地步嗎？我理解如果我們簽下了梅西或者伊涅斯塔的話——也許他們值得這個價錢。澤尼特本身已經由壹群贏得過很多冠軍的小夥子們組建成了壹支非常優秀的球隊。” 德尼索夫繼續說：“錢並不是最重要的事情，最重要的是這其中的利害關系——為俱樂部賣命的本土選手理應獲得足夠的尊重——尤其是他們壹直得以信賴。”
此前，俱樂部已經發表聲明譴責了德尼索夫的不職業行為，尤其是目前他仍然還有三年的合同並已經是俄羅斯年薪最高的球員之壹。 澤尼特官方表示說：“他作為壹名職業球員的行為抹黑了俱樂部和國家形象，並嚴重影響了自己的聲譽。”
這場內訌雖然最終以德尼索夫本人發表道歉聲明而結束，但是卻對澤尼特來說是個沈重的打擊。在這賽季的歐冠賽場上，他們本來可以輕松小組出線，但是坐擁豪華陣容的澤尼特卻因此提前打道回府，俱樂部在歐冠賽場上的夢想只能等到下賽季了。
2014年3月18日，聖彼得堡澤尼特官網宣布葡萄牙籍主帥博阿斯將成為球隊新任主教練，他將在3月20日正式上任，合同期限為2年。
據澤尼特在官方聲明中稱，球隊將與博阿斯簽訂壹份為期2年的合同，這意味著從本賽季開始，到接下來的2014/2015賽季以及2015/2016賽季他都將是球隊的主教練。在3月11日，澤尼特官方剛剛宣布功勛教練斯帕萊蒂下課。現俄超積分榜上，澤尼特以41分的積分排名次席，落後榜首的莫斯科火車頭3分。
澤尼特新帥博阿斯現年37歲，出道之初曾經擔任過穆裏尼奧的助理教練，此後曾先後在波爾圖、切爾西、熱刺等隊擔任主教練。2013年12月16日，由於戰績不佳，他被熱刺解雇。其生涯的最高光時刻是在2011年率領波爾圖奪得歐聯杯的冠軍。